El Consejo de la Partes es el órgano del Centro en el que están representadas las Partes del acuerdo, a quienes se suma La Santa Sede en calidad de Observador fundador. El Consejo se reúne por lo menos una vez al año. Sus funciones incluyen la elección de los miembros de la Junta Directiva, así como el nombramiento del Secretario General y el Secretario General Adjunto.

El Consejo de las Partes aprueba el reglamento financiero del Centro, el programa de trabajo y el presupuesto anual. Además, el Consejo de las Partes, con base en las propuestas de la Junta Directiva, nombra a los miembros de las religiones principales y de las instituciones religiosas y culturales que podrán ser miembros del Foro Consultivo. Aprobará acuerdos internacionales y el establecimiento de relaciones de cooperación con entidades públicas o privadas que puedan contribuir al trabajo del Centro. El Consejo de la Partes decidirá sobre la admisión de nuevas Partes u observadores a dicho Acuerdo.